Принципы организации транспортных систем растений и животных

Кизилова Н.Н.
Харьковский национальный университет

Аннотация:

Дальний транспорт жидкости у растений и животных протекает по специальным ветвящимся руслам -- системам артерий и вен в животных тканях, ксилемы и флоэмы -- в растительных. Приведены результаты количественного исследования параметров проводящих систем листьев двудольных, которые показывают, что существуют зависимости между диаметрами, диаметрами и углами ветвления элементов последовательных генераций и ряд других, аналогичных зависимостям, обнаруженным в строении артериальных русел тканей животных. Для ветвлений проводящего пучка выполняются правила Ру и закон Мюррея. Для всех исследованных видов имеется хорошее согласование результатов измерений с параметрами оптимального трубопровода, который обеспечивает доставку жидкости с минимальными затратами. Предполагается, что в основе образования таких проводящих систем может лежать система обратных связей, обеспечивающих баланс между притоком и потреблением жидкости в листе.

Distant transport of a liquid in plants and animals takes place in special branching channels -- arterial and vein systems in animals, xylem and phloem -- in plants. Results of quantitative research of parameters of conducting systems in dicotyledonous leaves are presented. There are a number of dependences between diameters, diameters and branching angles of consecutive elements and others, similar to the dependences which have been found out in arterial systems in animals. Rouh' rules and Murray's law are carried out in conducting bands. For all investigated leaves there is a good agreement between the results of measurements and parameters of the optimum pipeline which provides delivering of a liquid with a minimal cost. It is supposed, that possible basis of formation of plant conducting structures is the system of the feedback providing a balance between inflow and consumption of a liquid in a leaf.

В современной биологии накоплен обширный эмпирический материал, связанный с организацией систем дальнего транспорта жидкости в тканях животных -- ветвящихся русел артерий, вен и лимфатических сосудов. Строение сосудистых систем имеет свои особенности в разных органах и тканях и характеризуется зависимостями между длинами, диаметрами и углами ветвления элементов последовательных генераций. Анализ результатов измерений показал, что, несмотря на сложность и кажущуюся хаотичность в организации сосудистых русел у различных животных и человека, существуют вполне определенные и достаточно простые принципы их строения. У растений системы, предназначенные для дальнего транспорта жидкости, значительно реже подвергались детальному количественному исследованию. Проводящие структуры листьев растений - сосуды ксилемы и флоэмы - расположены параллельно и образуют сложные ветвящиеся сети жилок, выделяющиеся на листовой пластинке. Листья растений одного вида легко различимы по ряду фенологических признаков, однако простое сравнение показывает, что расположение даже крупных жилок у разных листьев одного и того же растения существенно отличается в деталях и в природе не существует двух идентичных проводящих пучков. В ботанике исследуются и широко используются в систематике растений некоторые параметры жилкования - углы ответвления жилок первого и второго порядков, суммарная длина жилок на единицу площади листа, число жилок на единицу длины [1,13]. Собственные измерения параметров жилкования - диаметров и длин проводящих элементов разных порядков ветвления, углов ветвления между основным и дочерними сосудами в отдельных бифуркациях и площадей разных долей листовой пластинки показали, что статистические зависимости между измеренными параметрами имеют сходный характер у листьев растений с разными типами жилкования и у артериальных систем разных органов млекопитающих [11,12,13]. Измерения проводились на отсканированных препаратах листьев двудольных с помощью компьютерных методов анализа изображений. Всего исследовано более 500 изображений 29 видов 14 семейств. Анализ данных измерений позволяет сделать вывод о том, что в основе организации специализированных транспортных систем и у растений, и у животных лежат сходные принципы.

В соответствии с подходом, сформулированным в работах А.А.Ляпунова, ``систематизация эмпирических данных в биологии должна проводиться под некоторым единым углом зрения, одинаково существенным для всех разделов биологии'' [14]. Этот подход как нельзя лучше подходит для совместного анализа проводящих систем растений и животных, особенности метаболизма клеток которых и физические основы движения жидкостей по проводящим элементам имеют существенные отличия. В качестве такого единого угла зрения в данной работе предлагается принцип конструирования оптимальных транспортных структур. В общем виде был он был сформулирован в работах Н.Рашевски как принцип оптимальной конструкции [17]. Утверждения об оптимальной организации живых организмов неоднократно высказывались и обсуждались в различных разделах биологии. В соответствии с предостережениями А.А.Ляпунова относительно понимания оптимальности биосистемы [14] в данной работе рассматривается оптимальность проводящей системы относительно ряда критериев, соответствие которым обеспечивает доставку жидкости по системе с минимальными для организма затратами. При моделировании артериальных русел в качестве критериев оптимальности рассматриваются полный объем, площадь поверхности, гидравлическое сопротивление, рассеиваемая мощность, трение на стенках и время доставки крови в конечные элементы русла. Закономерности организации проводящих пучков листьев растений лучше всего соответствуют модели оптимальной ветвящейся системы, обеспечивающей при заданном полном объеме минимальное полное гидравлическое сопротивление (или мощность, которая при фиксированном объемном расходе отличается от гидравлического сопротивления только константой) [12].

Закономерности ветвления артериальных систем были обобщены В.Ру [18] и сформулированы в виде набора правил ветвления произвольной артерии с диаметром (рис. 1) на две дочерних артерии с диаметрами и и углами ветвления $\alpha_1$ и $\alpha_2$ соответственно:

если $d_1 \approx d_2$ , то $\alpha_1 \approx \alpha_2$ ,
если , то $\alpha_1>\alpha_2$ ,
если и $d_2 \approx d_0$ , то $\alpha_1\approx90^\circ$ , $\alpha_2 \approx 0^\circ$ .

Если рассчитать параметры ветвления

, обеспечивающего доставку жидкости из точки

в точки

(рис. 1) с минимальными затратами энергии, то для углов оптимального ветвления можно получить [18]:

$\begin{displaymath} \cos(\alpha_i)=\frac {d_0^{4}+d_i^{4}-d_j^{4}} {2d_0^{2}d_i^2} \end{displaymath}$

(1)

где

. Нетрудно проверить, что для углов, рассчитанных по (1), правила Ру выполняются. Многочисленные измерения на препаратах артериальных систем легких, сердца, мозга, скелетных мышц, брыжейки обнаружили хорошее соответствие реальных углов ветвления артерий и углов, рассчитанных по формуле (1) с использованием измеренных на каждой отдельной бифуркации значений

[2,15,19].

**Рис. 1:** Схема ветвления проводящего элемента.

С.Мюрреем была предложена модель оптимального ветвления, обеспечивающего минимум полной работы системы - гидравлической, связанной с продвижением жидкости по трубкам, и метаболической, связанной c поддержкой состояния стенок самих сосудов [4]. Для случая ламинарного течения ньютоновской жидкости по твердой недеформируемой трубке за счет перепада давления на ее концах (пуазейлевское течение) объемный расход жидкости для оптимальной трубки, обеспечивающей минимум при заданном объеме, пропорционален кубу ее диаметра: . Если при движении через ветвление расход сохраняется, а каждый из элементов оптимален в вышеуказанном смысле, то $Q_0=Q_{1}+Q_2$ , , . Отсюда следует закон Мюррея:

$\begin{displaymath} d_0^{3}=d_1^{3}+d_2^{3}, \end{displaymath}$

который по значению и простоте формулировки часто сравнивают с теоремой Пифагора в геометрии. Многочисленные измерения на препаратах артериальных систем разных органов человека и животных подтвердили справедливость этого соотношения [5,7,9]. Для ветвлений аорты и ряда других систем сосудов, выполняющих не только функцию доставки жидкости, но и ряд иных функций, верен обобщенный закон Мюррея в виде:

$\begin{displaymath} d_0^{\lambda}=d_1^{\lambda}+d_2^{\lambda}. \end{displaymath}$

(2)

Для крупных артерий $\lambda=2.33$ [3], для ряда препаратов получены значения $\lambda=1-1.5$ . Для систем коронарных сосудов млекопитающих обнаружено хорошее согласование с законом Мюррея при $\lambda=3$ , причем соответствие тем лучше, чем выше находится организм на эволюционной лестнице [10]. При патологиях сердца $\lambda<3$ [3].

Соотношения (1) и (2) описывают основные закономерности строения артериальных систем, но не позволяют сконструировать русло единственным образом, поскольку три соотношения (1)-(2) содержат пять параметров , , , $\alpha_1$ , $\alpha_2$ . Для компьютерного моделирования оптимальных в указанном смысле проводящих систем приходится вводить дополнительные ограничения, например, значения параметров, характеризующих асимметрию бифуркаций ( $d_{1}/d_0$ , $d_{2}/d_1$ и др.) [7], а также задавать правила для определения длин элементов , , каждой бифуркации. Возможно, именно отсутствие жестких связей между всеми параметрами проводящей системы обеспечивает лабильность живых организмов, расширяя возможности адаптационных перестроек. Во всех случаях при измерениях на препаратах артерий обнаруживается значительный разброс всех вышеперечисленных параметров относительно их оптимальных значений. При этом значения параметра, осредненные по всему массиву данных, весьма точно соответствуют оптимальным. Специальные исследования показали, что в каждой отдельной бифуркации артерий диаметры и углы ветвления могут в несколько раз отличаться от рассчитанных по (1-2) оптимальных значений, однако эти изменения согласованы между собой таким образом, что полная работа для каждой из бифуркаций отличается от предсказываемой моделью оптимальной величины незначительно, например, для коронарных артерий человека - не более чем на $2\%$ [9].

Организация оптимальной транспортной системы в растущем органе невозможна без участия управления, основанного на системе обратных связей. Принципы организации оптимальных артериальных русел получили возможность обоснования после открытия механочувствительности сосудистого эндотелия, клетки которого избирательно реагируют на изменение напряжения трения $\tau$ со стороны потока крови. При пуазейлевском течении напряжение на стенке трубки $\tau=32Q/(\pi d^3)$ , поэтому для сосуда, в котором может поддерживаться $\tau =const$ , выполняется соотношение $Q/d^{3}=const$ , что соответствует модели Мюррея. Таким образом, в сосудах животных существуют системы управления на клеточном уровне, которые могут обеспечить соответствие параметров русла оптимальным, поддерживая значение $\tau$ на стенке в определенном диапазоне [3]. При этом отклонение угла ветвления от оптимального может приводить к значительному увеличению вязких напряжений на внешней или внутренней стенке сосуда и вызывать комплексную реакцию сосудистого эндотелия [3,6], следствием которой станет регуляция угла ветвления. Подобные перестройки происходят как в молодом развивающемся организме, так и во взрослом при адаптации к изменившимся условиям (например, при появлении новообразований) или при пересадке тканей. Диаметр артерий также регулируется локально посредством системы обратных связей, обеспечивающих постоянство $\tau$ на стенке сосуда, причем после удаления сосудистого эндотелия регуляция исчезает [3].

Результаты измерения параметров ветвления элементов проводящей системы листьев двудольных показали, что существует зависимость полного угла ветвления $\alpha =\alpha_{1}+\alpha_2$ от диаметра основного проводящего элемента, причем вид этой зависимости имеет сходный характер у всех исследованных типов листьев и не зависит от возраста и размера листа (рис.2). Аналогичные распределения $\alpha (d_{0})$ для артериальных русел представлены в [2,15,16] и имеют сходный характер. Исходя из вида зависимости $\alpha (d_{0})$ , можно выделить подсистемы крупных (I тип) и мелких (II тип) жилок, закономерности ветвления которых существенно отличаются. Угол ветвления жилок I типа постоянный или линейно растет с уменьшением диаметра основного элемента. Для II типа допустимы значительные вариации угла ветвления ( $20-160^\circ$ ). Можно сопоставить I и II типы жилок листьев с подсистемами ``распределительных'' (distributing vessels) и ``доставочных'' (delivering vessels) артериальных сосудов [10], которые отличаются по функциям и имеют аналогичные различия зависимостей $\alpha (d_{0})$ .

В бифуркациях жилок листьев, как и в сосудистых системах животных, соблюдаются правила Ру: более крупный дочерний элемент имеет меньший угол ветвления, малые элементы последних порядков ветвления отходят практически под прямым углом к основному, дочерние сосуды с равными диаметрами имеют близкие по величине углы ветвления. Для всех исследованных видов выявлена также зависимость коэффициента ветвления ( $k=(d_{1}^{2}+d_{2}^{2})/d_{0}^{2}$ ) от диаметра основного элемента . Выделенные выше подсемейства жилок отличаются по значениям коэффициента ветвления: элементы типа имеют $k \sim 1$ , а у элементов II типа $k \in [0.5;2.5]$ .

**Рис. 2:** Зависимость $\alpha (d_{0})$ для листа Fragaria Ananasa.

Для крупных проводящих элементов листьев выполняется закон Мюррея (2) с $\lambda \approx 3$ . Для подсистемы типа значения $\mu = (d_{1}^{3}+d_{2}^3)/d_{0}^3$ лежат в диапазоне $\mu \in [0.3;3.5]$ , а средние для каждого листа значения $< \mu >=1 \pm 0.021$ . Сравнение измеренных углов ветвления $\alpha$ и оптимальных углов $\alpha_{opt}$ , рассчитанных по (1), показало их хорошее согласование. Средние значения безразмерной величины $\chi =\cos(\alpha_{opt})/\cos(\alpha )$ у всех исследованных листьев близки к единице ( $\chi \in [0.772;1.252]$ , $<\chi >=1\pm 0.028$ ). Характерное распределение значений $\chi$ приведено на рис. 3. Лучшее соответствие угла ветвления оптимальному отмечено при $k\in [1.2;1.6]$ , что соответствует большинству ветвлений мелких жилок II типа.

**Рис. 3:** Распределение значений $\chi =\cos(\alpha_{opt})/\cos(\alpha )$ для листа Morus alba. Здесь - порядковый номер ветвления из ряда данных.

Таким образом, полученные закономерности позволяют утверждать, что в конструкции проводящей системы листа в виде зависимостей между диаметрами и углами ветвления реализованы принципы, соответствующие модели оптимального трубопровода, который среди всех трубопроводов с тем же полным объемом обеспечивает перемещение растительного сока с минимальными затратами. Существует ли в листе и на каком уровне система регуляции, которая может отслеживать локальные отклонения параметров проводящего пучка от оптимальных и изменять их, пока остается неясным. Механорецепторные системы, подобные таковым в артериях, пока не обнаружены. Помимо этого, сосуды проводящей системы листа представляют собой полые трубки, состоящие из клеточных стенок, лишенных живого клеточного содержимого, а значит они не могут отслеживать и корректировать диаметры и углы ветвления. В развивающемся зачатке листа на стадии закладки проводящих элементов клетки последних являются живыми, делятся и могли бы участвовать в локальной регуляции, однако на этой стадии они не выполняют еще проводящей функции. Возможно, процесс ``оптимизации'' проводящей системы листа может основываться на поддержании в развивающемся зачатке листа баланса между притоком жидкости по проводящей системе и ее потреблением клетками. Наши измерения показали (рис. 4), что существует зависимость между длиной проводящего элемента и площадью той части листовой пластинки, транспорт жидкости к которой производится по этому элементу: $S_{i}=\gamma L_{i}^2$ . Качественно полученная зависимость может быть сформулирована в следующем виде: более развитая жилка обеспечивает жидкостью большую площадь листа. Особенно явно эта зависимость отслеживается на асимметричных листьях с неодинаково развитыми боковыми жилками. При этом при значительных вариациях формы областей (от полукруга до невыпуклых криволинейных многоугольников) для большинства исследованных видов листьев значения $\gamma$ лежат в узком диапазоне: $\gamma =0.317\pm 0.022$ , поэтому зависимость не связана с простым геометрическим подобием.

**Рис. 4:** Зависимость $\sqrt S_{i}(L_{i})$ для листьев Hedera helix.

Клетки-потребители принимают непосредственное участие в перемещении жидкости по проводящей системе (верхний двигатель) и фактором, который может ограничивать объемный ток по проводящей системе, является площадь просвета элементов первых генераций. От расположения листа на побеге (то есть от числа потребителей, расположенных ниже по отношению к восходящему току растительного сока) зависят некоторые параметры жилкования, например, количество мелких жилок на единицу площади листа [12]. В зависимости от количества поступающей в растение жидкости из зачатка может сформироваться крупный или мелкий лист (например, при обилии влаги и при засухе). Многие факты говорят в пользу высказанного предположения, однако на сегодняшний день количественные соотношения между притоком и потреблением жидкости в листе исследованы недостаточно. Другой возможный механизм отслеживания оптимальных локальных параметров транспортной системы может быть связан с регуляцией роста и развития проводящей системы посредством фитогормонов, ряд которых синтезируется в растущем листе и стимулирует деления клеток листа и дифференцировку проводящих пучков.

Литература

1: Hickey L.J. Classification of the architecture of dycotyledonous leaves // Amer.J.Bot., 60, 1, 1973, 17-33.
2: Huang W., Yen R.T., McLaurine M., Bledsoe G. Morphometry of the human pulmonary vasculature // J.Appl.Physiol., 81, 5, 1996, 2123-2133.
3: La Barbera M. Principles of design of fluid transport systems in zoology // Science, 249, 1990, 992-1000.
4: Murray C.D. The physiological principle of minimum work. I. The vascular system and the cost of blood volume // Proc.Nat.Acad.USA, 12, 1926, 207-214.
5: Pries A.R., Secomb T.W., Gaehtgens P. Design principles of vascular beds // Circ.Res., 77, 5, 1995, 1017-1023.
6: Shaper B., Shaper W. Arteriogenesis versus angyogenesis: two mechanicms of vessel growth // New Physol.Sci., 14, 6, 1999. 121-125.
7: Schreiner W., Neumann F., Neumann M. et al Limited Bifurcation Asymmetry in Coronary Arterial Tree Models Generated by Constrained Constructive Optimization // J. Gen. Physiol., 109, 2, 1997, 129-140.
8: Zamir M. Shera forces and blood vessel radii in the cardiovascular system // J.Gen.Physiol., 69, 4, 1977, 449-462.
9: Zamir M., Bigelov D.C. Cost of depature from optimality in arterial branching // J.Theor.Biol., 109, 1984, 410-409.
10: Zamir M. Distributing and delevering vessels of the human heart. // J.Gen.Physiol., 91, 1988, 725-735.
11: Кизилова Н.Н., Попова Н.А. Исследование транспортных систем листьев растений // Проблемы бионики. Харьков, 51, 1999, 84-95.
12: Кизилова Н.Н., Попова Н.А. Критерии оптимального функционирования ветвящихся транспортных систем живой природы. // Вестник Харьковского университета. Харьков, 444, 1999, 148-156.
13: Кизилова Н.Н. Транспортная система и рост листа // В сб.: ``Современные проблемы биомеханики. Вып. 10. Механика роста и морфогенеза'', Москва, 2000, 379-405.
14: Ляпунов А.А. Проблемы теоретической и прикладной кибернетики. Наука, Москва, 1980.
15: Мамисашвили В.А., Бабунашвили М.К. Критерий оптимального функционирования подсистем крупных и мелких пиальных артерий. // Физиологич. журн. СССР, 61, 10, 1975, 1501-1506.
16: Мелькумянц А.М. Оптимальная структура артериальной сети скелетных мышц // Бюлл.эксперим.биол.и медицины, 9, 1978, 259-262.
17: Рашевски Н. Модели и математические принципы в биологии. // В cб. ``Теоретическая и математическая биология''. Мир, Москва, 1968, 48-66.
18: Розен Р. Принцип оптимальности в биологии. Мир, Москва, 1969.
19: Шошенко К.А., Голубь А.С., Брод В.И. и др. Архитектоника кровеносного русла. Наука, Новосибирск, 1982.

Ваши комментарии

[Головная страница]
[Конференции]
[СО РАН]

© 2001, Сибирское отделение Российской академии наук, Новосибирск
© 2001, Объединенный институт информатики СО РАН, Новосибирск
© 2001, Институт вычислительных технологий СО РАН, Новосибирск
© 2001, Институт систем информатики СО РАН, Новосибирск
© 2001, Институт математики СО РАН, Новосибирск
© 2001, Институт цитологии и генетики СО РАН, Новосибирск
© 2001, Институт вычислительной математики и математической геофизики СО РАН, Новосибирск
© 2001, Новосибирский государственный университет
Дата последней модификации Wednesday, 05-Sep-2001 21:38:46 NOVST